Comme certifient les inscriptions et les traditions religieuses, le territoire de Foligno fut habité par les Ombriens. La présence romaine remonte à la réalisation de la route consulaire Flaminia. L'étymologie du nom serait du à une origine sacrale, en se référant à la déesse Fulginia. Incluse dans le ducat de Spoleto, Foligno subit les incursions barbares. Avec S.Félicien il y eut la diffusion du christianisme, et autour de la tombe du Saint ifut érigé un noyau édile qui fut d'abord le castrum et ensuite le civitas S.Félicien. Dans le XII siècle, il se constitua libre Commune et en 1305 jusqu'à 1439 la noble famille Trinci instaura le pouvoir dans la ville.

En 1439 elle fut ensuite assiégée par les troupes papales d'Eugénie IV, avec la détermination ensuite du contrôle papal sur le lieu. Elle participa ensuite au mouvement de la Renaissance et pendant la deuxième guerre mondiale elle fut endommagés par de nombreux bombardements.